Храм располагается на территории бывшего Богородского кладбища около железной дороги и Горбатого моста – путепровода, соединяющего площадь перед вокзалом с Пошехонским шоссе.
До конца XVIII века у всех вологодских приходских храмов были свои небольшие кладбища. После серии эпидемий моровой язвы по указу Екатерины Великой в городах Российской Империи для организации кладбищ выделяются земельные участки на окраинах. Первое такое кладбище было образовано в 1781 году недалеко от нынешней церкви Николы на Глинках. В 1782 году землемер Неелов так обозначил местоположение Богородицкого кладбища: «Находится... против старого кладбища церкви Николая Чудотворца, что на Глинках, от последней черты вала, в трехстах саженях». Первоначально отпевания проводились в Глинковской церкви, поэтому и кладбище называли Глинковским (Встречается наименование «Заглинковское Николаевское»).
Однако Глинковское кладбище просуществовало недолго. По причине близости погоста к жилым домам городские власти решили основать новое кладбище, получившее от кладбищенского храма Рождества Богородицы наименование Богородское. В XIX веке оно становится главным в городе. В годы первой мировой войны на Богородском кладбище был выделен специальный участок для подзахоронения воинов, павших па полях сражений или умерших от ран в вологодских госпиталях. Закрыто кладбище в 1937 году, хотя захоронения на нем (в том числе и ленинградцев-блокадников) осуществлялись и в годы Великой Отечественной войны.
Первая каменная небольшая Богородская церковь на территории кладбища построена, предположительно, в 1780–1790 годах, но уже в 1819 году храм обветшал. Возникла потребность его кардинальной перестройки.
Существующий ныне Рождество-Богородицкий собор построен в 1830-е годы по инициативе церковного старосты А.И. Попова-Тестова на средства, пожертвованные прихожанами.
Архитектура Рождество-Богородицкого храма представляет собой образец развитого ампирного стиля. Главный фасад украшен дорическими портиками типа «в антах» – четыре колонны и пилястры по краям. Перекрытый фронтоном, портик поставлен на выступ нижнего этажа, прорезанный широкой арочной нишей полуовальной формы с двумя столбами внутри, – своеобразный прием, свойственный памятникам Вологды эпохи классицизма. Очень красиво тройное «венецианское» окно в центре, между средними колоннами портика. Высокий круглый барабан с колоколами в арочных проемах, увенчанный куполом с фонарем, эффектно завершает храм, превращая его в необычный для своего времени храм-колокольню. В начале XX века по инициативе старосты церкви Николая Кубрякова удлинили трапезную часть храма и переделали вход на второй этаж. С этого времени церковь получила современные очертания.
11 октября 1836 года в теплой церкви освящен престол во имя Рождества Пресвятой Богородицы, давший название всему храму. В 1880 году в теплом храме освящены новые престолы: во имя трех Святителей (Василия Великого, Григория Богослова и Иоанна Златоуста (правый)) и во имя Святых мучениц Веры, Надежды, Любови и матери их Софии (левый).
В холодной церкви 11 июня 1839 года был освящен престол во имя Рождества Христова. В холодном отделении храма располагались два придельных престола: во имя Максима Исповедника и во имя Святых князей Бориса и Глеба.
Некоторое время службу в Богородицкой кладбищенской церкви вели священники приходских церквей города, в 1839 году при ней был учрежден собственный причт. Основной доход приносила кладбищенская деятельность, отпевание покойных, продажа святого песка с могилы Николая Рынина, известного вологодского юродивого, похороненного на Богородицком кладбище.
Храм Рождества Богородицы – единственная церковь Вологды, избежавшая закрытия в послереволюционный период. Однако в первое десятилетие советской власти причту храма пришлось столкнуться с немалыми трудностями. В 1922 году под предлогом оказания помощи голодающим Поволжья все драгоценные предметы церковной утвари были изъяты.
В 1924–1926 гг. обновленцами предпринимались неоднократные попытки зарегистрировать обновленческую общину при Богородском кладбищенском храме. Особым предписанием зав. регистрацией религиозных общин по Вологодской губернии в июне 1924 года предлагалось обновленческую «Ильинскую общину перевести в одну из церквей Богородского кладбища в целях разложения религиозных групп. После перевода церковь закрыть». Между тем, данный шаг обновленцев не получил распространения. Пытаясь получить в свое пользование холодный храм Богородской кладбищенской церкви, представители Вологодского Епархиального управления (обновленцев) неоднократно обвиняли тихоновскую общину в крайней нетерпимости, контрреволюционной, антисоциалистической направленности, а также в том, что она «создавалась искусственно из элементов случайных, распыленных большей частью по другим приходским общинам и представляла собой неорганизованную религиозную фанатичную толпу». В связи с этим, со стороны тихоновцев вспыхнуло своего рода сопротивление. На состоявшемся 15 июля 1928 года собрании общины при обсуждении вопроса о передаче холодного храма Рождества Богородицы обновленческой общине единогласно постановлено: «Ни в каком случае добровольно храм не передавать».
Из отчетов секретных осведомителей ОГПУ можно узнать, что среди верующих нередки были активно-деятельные противники обновленчества. Например, А.А. Стрежалковская проводила «агитацию среди женщин прихода против предоставления одного из храмов Богородской общины Свято-Духовской обновленческой общине». В документах встречаются подобные высказывания: «Обновленцы выносят из храмов иконостасы и в церкви не дают народу креститься, по второму разу женятся и продают дело Христово в руки безбожников», «Если к нам вселят обновленцев, то мы обновленческого попа за волосы вытащим на улицу и с ним разделаемся». Отмечен случай, когда миряне инициировали судебное дело «о выселении обновленцев с Богородского кладбища».
И все же обновленцам, основной костяк которых составляли представители общины бывшего Свято-Духова монастыря, удалось добиться разрешения на пользование холодным храмом Богородской кладбищенской церкви и часовней святого Николая Рынина. Процесс передачи части Богородского храма обновленцам затянулся на довольно длительный срок. В 1926 году, воспользовавшись арестом священника Богородского кладбищенского храма за продажу песка с могилы Николая Рынина, обновленцы вновь стали собирать подписи мирян для создания общины. Однако реализовать свои планы им удалось лишь при явной поддержке ОГПУ. В феврале 1928 года в секретном письме на имя начальника Вологодского Губотдела ОГПУ пришло указание, в котором отмечалось следующее: «Передачу Богородского кладбища необходимо все-таки произвести в самом ближайшем времени, так как этот факт подбодрит обновленцев и будет способствовать обострению разногласий между тихоновцами и обновленцами». В результате проводимой кампании в 1928 году холодный храм Богородской кладбищенской церкви был передан обновленцам. Таким образом, в одном храме совершали богослужение и сторонники патриаршего управления, и обновленцы.
Закрытие в городе православных храмов Патриаршей ориентации привело к тому, что в Богородицком нижнем храме объединились прихожане двух десятков церквей города. Здесь служили семь священников, среди них: настоятель о. Константин Богословский из Благовещенского храма, о. Николай Замараев из церкви Андрея Первозванного, о. Михаил Подъяков из церкви Иоанна Предтечи, о. Александр Садоков из Покрово-Казанской церкви (на Торгу). Вологжане особенно любили служение протодиакона Михаила Попова.
Во второй половине 1930-х власти сделали все возможное, чтобы закрыть храм. В 1937 году было закрыто для захоронений Богородское кладбище. В одну из августовских ночей 1937-го работниками НКВД арестован весь причт тихоновского Богородского храма за исключением о. Александра Беляева (его не было в ту ночь в городе) и о. Николая Добрякова, который страдал тромбофлебитом ног. Почти целый год, превозмогая боль, он один продолжал служить в храме. В 1939 году во время службы с ним случился приступ. Прямо из храма отца Николая увезли в больницу, где он и скончался. Власти вновь поставили вопрос о закрытии нижнего храма, но православная община выстояла. Через три месяца был найден новый священник – о. Анатолий Городецкий.
Несмотря на поддержку властей, в середине 1930-х годов стало очевидно, что обновленцы не способны сохранить свое положение. В связи с этим, в марте 1938 года специальными постановлениями Вологодского горсовета были закрыты принадлежавшие в то время обновленческим общинам Введенская кладбищенская церковь, Воскресенский кафедральный собор (где ныне располагается Вологодская картинная галерея), а декабре 1938 года – и холодная церковь Богородского кладбищенского храма. В закрытом храме первоначально обосновался архив НКВД. В годы войны здесь размещался продовольственный склад.
В результате к 1940 году в Вологде с населением в 90 тысяч человек осталась действующей лишь нижняя церковь Рождества Богородицы. Сюда приходили и приезжали верующие со всех уголков Вологодской области. Особенно много людей собирали службы во время Великой Отечественной войны.
С ее началом вологодское духовенство и паства не могли остаться в стороне от дела победы над немецкими захватчиками. 22 апреля 1943 года в церковь Рождества Богородицы Вологды поступила телеграмма от Верховного Главнокомандующего РККА следующего содержания: «Вологда. Кладбищенская церковь. Настоятелю священнику Анатолию Городецкому. Председательнице общины Евгении Семеновой: Прошу передать членам общины Кладбищенской церкви г. Вологды, собравшим кроме ранее внесенных 300.000 рублей дополнительно 100.000 рублей на строительство танковой колонны, мой искренний привет и благодарность Красной Армии. И. Сталин».
В годы войны и первые годы после нее многие вернулись к церкви. Власти вынуждены были вновь открыть ряд храмов. Православные вологжане просили городские власти и об открытии Воскресенского кафедрального собора. Вместо этого городские власти возвратили верующим верхний храм Богородицкой церкви.
В эти годы храм стал называться Рождество-Богородицким кафедральным собором. Такой статус он сохранил до наших дней.
Решением исполкома Вологодского областного совета народных депутатов № 434 от 8 октября 1991 года «Церковь Рождества Богородицы (Рождество-Богородицкий кафедральный собор), XIX в., каменное Богородское кладбище (Говоровский проезд, 2)» поставлена на государственную охрану в качестве объекта культурного наследия регионального значения.
В 1992 и 2007 годах службы в Рождество-Богородицком кафедральном соборе отслужил Патриарх Московский и всея Руси Алексий II.
Наиболее почитаемыми святынями храма являются иконы «Скорбящей Божией Матери», «Всемилостивого Спаса», «Казанской Божией Матери» и храмовая икона «Рождества Богородицы» в алтаре. В соборе хранится рака с мощами святого благоверного князя Иосафа Каменского, ранее находившаяся в Спасо-Каменном монастыре, а затем в Свято-Духовом монастыре города Вологды.
Особо чтимые храмовые праздники:
21 сентября – Рождество Пресвятой Богородицы. В этот день после литургии совершается праздничный молебен и Крестный ход вокруг храма.
31 октября – Всемилостивого Спаса. Праздник установлен в память об избавлении Вологды от моровой язвы в 1654 году. Накануне совершается всенощное бдение с акафистом Спасителю. После литургии совершается молебен особым чином (в конце молебна поминаются почившие во время эпидемии).
27 мая – Иконы Божией Матери «Скоропослушница» – в память о принесении иконы в Вологду. Накануне совершается всенощное бдение с акафистом Богоматери. После литургии совершается праздничный молебен и Крестный ход вокруг храма с праздничной иконой.
В 2011 году за счет средств областного бюджета завершены реставрационные работы на живописи собора Рождества Богородицы.
